대한불교 조계종 제5교구 본사인 법주사(法住寺)의 말사이다. 구전으로 587년(진평왕 9)에 세워졌다고 전해진다. 더불어 신라의 마지막 공주인 덕주공주(德周公主)가 마의태자(麻衣太子) 일행과 이곳에 들렀을 때 이 절을 세워 절 이름을 덕주사라 하고, 골짜기 이름을 덕주골이라고 하였다는 전설도 전해지고 있다. 그러나 정확한 역사적 자료가 남아있지 않아 창건자와 창건연대는 미상이다. 그때 지은 사찰은 보물 덕주사마애불 앞에 세워졌었는데, 6 ·25전쟁 때 훼손되었다. 현재의 건물은 원래의 사지에서 1.7km쯤 떨어진 곳에 1970년에 중창된 것이다.
당우(堂宇)는 법당과 요사채 뿐이지만 어느 때 것인지 확실하지 않은 우탑(牛塔) 1기(基)와 조선시대의 부도(浮屠) 4기가 있는데, 이 우탑에는 다음과 같은 전설이 얽혀 있다. 덕주사에 승려가 많아져 절이 좁아서 새로이 부속건물을 지으려고 하는데, 난데없이 건장한 황소 한 마리가 나타나 목재를 어디론가 실어 날랐다. 뒤따라가 보니 지금 마애불이 있는 바위 아래였으므로 거기에 절을 짓고, 목재를 다 실어나른 황소가 죽은 자리에는 우탑을 세웠다고 한다.